Dejvické divadlo vzniklo vlastně shodou různých náhod. V červnu roku 1992 musela být ukončena činnost rockového klubu Na Petynce. Ten patřil pod hlavičku Obvodního kulturního domu Prahy 6 a sídlil v budově, která byla v restituci navrácena původnímu majiteli, Kongregaci školských sester řádu sv. Františka. Městská část Praha 6 tehdy rozhodla o rekonstrukci jiného prostoru, který sice k Obvodnímu kulturnímu domu také patřil, ale byl v naprosto zdevastovaném stavu, a to bývalou orlovnu (tělocvičnu) v Zelené ulici. Umístění sálu v plně obydleném činžovním domě ale nepřipouštělo zbudování rockového klubu. Tak bylo rozhodnuto, že vznikne divadlo, které se stalo, stejně jako Petynka, součástí Obvodního kulturního domu, později Spektra K, jehož ředitelkou byla od roku 1990 Eva Kejkrtová Měřičková. Po přeměně této instituce bylo Dejvické divadlo nejprve příspěvkovou organizací  Městské části Praha 6 a od roku 2003 je obecně prospěšnou společností. K ní vedle samotného divadla patří ještě také folklorní soubor Rosénka, který byl jako součást Obvodního kulturního domu založen už v roce 1982.

První představení se v Dejvickém divadle odehrálo 14. října 1992. Školní inscenaci hry Matěje Kopeckého Johanes doktor Faust uvedl nastupující herecký soubor, který do Dejvického divadla přišel během studia alternativního a loutkového divadla  na DAMU pod vedením pedagoga a režiséra Jana Borny. Ten se stal v roce 1993 uměleckým šéfem. Ve stejném roce  udělilo Ministerstvo kultury ČR Dejvickému divadlu statut profesionálního divadla.

Původní herecký soubor působil v Dejvickém divadle čtyři sezony. K nejvýznamnějším počinům této éry patří inscenace J. A. Pitínského Sestra Úzkost, která v roce 1995 získala Radokovu cenu jako inscenace roku a Dejvické divadlo se stalo poprvé divadlem roku.

V září 1996 soubor přešel společně s Janem Bornou do nově vzniklého Divadla v Dlouhé. Na jeho místo nastoupil soubor nový a s ním režisér a také pedagog KALD DAMU Miroslav Krobot, který se stal uměleckým šéfem divadla. Základ jeho souboru tvořil původně opět celý ročník ALD DAMU, ale postupně se začal zásadně proměňovat (z původní sestavy jsou doposud v angažmá herečky Klára Melíšková, Jana Holcová a Zdeňka Žádníková). Doplnila jej velmi silná skupina tehdejších třicátníků: Ivan Trojan, Lukáš Hlavica, David Novotný, Martin Myšička, Igor Chmela. Později nastoupili do angažmá mladší členové Pavel Šimčík, Lenka Krobotová, Jaroslav Plesl, Tatiana Vilhelmová, Simona Babčáková, Martha Issová a Václav Neužil. Zatím poslední posilou souboru je Hynek Čermák.Od začátku sezony 2014/2015 má Dejvické divadlo nového uměleckého šéfa, režiséra Michala Vajdičku.

Podle inscenací DD byly natočeny dva úspěšné filmy Petra Zelenky – Příběhy obyčejného šílenství a Karamazovi.

V současné době je Dejvické divadlo jednou z nevyhledávanějších a nejnavštěvovanějších českých scén.